Biomechanics of ant (Hymenoptera: Formicidae) bite Effects of mandible and head morphology

The necessity to capture and process food represents a relevant evolutionary pressure. Insects are incredibly diverse, showing several feeding modes and their associated morphological adaptations. Many insect lineages evolved a chewing feeding mode, where the mandibles are essential appendices to cut, crush, and tear food items that are further processed by other mouthparts. Mandibles can also be employed to perform additional behaviors. In ants, workers use their mandibles to execute most of the colony's non-reproductive tasks, like carry brood and objects, excavate, cut, crush, and punch. Not surprisingly, this heavy reliance on mandibles leads to a significant development of the mandibular muscles in ant workers, especially the mandibular closing muscles, the largest of an ant worker. Those muscles originate in the head capsule, whose shape has relevant consequences for muscle packing. Ants show an astounding head and mandible morphological diversity, whose functional implications have been investigated through distinct approaches, but usually regarding closely related species. Some ant species have further morphological variation among the workers, characterizing a worker polymorphism with profound implications for the colony division of labor. Biomechanical simulations can be effectively used to test a structure's functional performance under external loading. Concerning ant worker heads and mandibles, the functional relevance of the morphological variation observed in different lineages, or even among distinct worker types of the same species, could be investigated through simulations that resemble bite-loading conditions. Finite Element Analysis (FEA) is a numerical method used to approximate the mechanical responses of a structure to an external load. With digital reconstructions of the target structure, it is possible to perform an FEA, providing the relevant mechanical aspects of the behavior intended to simulate, like an ant bite. The main aim of this thesis is to explore the morphological variation observed in ant worker heads and mandibles under a functional perspective at two levels: intra and interspecifically. We employed FEA to test the mechanical responses of ant worker heads and mandibles under bite loading conditions, comparing the functional performance of major and minor workers of the dimorphic ant genus Pheidole at the intraspecific level, and of several ant lineages that span many of the currently recognized ant subfamilies at the interspecific level. Our results suggest that in the genus Pheidole, the major worker subcaste have heads and mandibles better suited to deal with the mechanical demands of bite, agreeing with its duties in the colony as workers responsible for defense and food processing. At the interspecific level, head and mandible morphology variation were also relevant in the mechanical responses of those structures to bite-loading demands, although with unclear relationships with ecological aspects. We demonstrated that FEA is a valuable tool to explore functional aspects of ant morphological variation and to provide insights into ant morphological evolution.

Die Notwendigkeit, Nahrung zu verarbeiten, stellt einen relevanten evolutionären Druck dar. Insekten sind sehr vielfältig und weisen verschiedene Ernährungsweisen und die damit verbundenen morphologischen Anpassungen auf. Viele Insekten haben eine kauende Ernährungsweise entwickelt, bei der die Mandibeln wesentliche Anhängsel zum Schneiden, Zerkleinern und Zerreißen der Nahrung sind, die dann von anderen Mundwerkzeugen weiterverarbeitet werden. Die Mandibeln können auch für zusätzliche Verhaltensweisen eingesetzt werden. Bei Ameisen verwenden die Arbeiterinnen ihre Mandibeln, um die meisten nicht-reproduktiven Aufgaben der Kolonie auszuführen, wie das Tragen von Brut und Gegenständen, Ausgraben, Schneiden und Zerkleinern. Es überrascht nicht, dass diese starke Abhängigkeit von den Mandibeln bei den Ameisenarbeiterinnen zu einer verstärkten Entwicklung der Mandibelmuskulatur führt, die größten Muskeln einer Ameisenarbeiterin. Diese Muskeln haben ihren Ursprung in der Kopfkapsel, deren Form erhebliche Auswirkungen auf die Muskelmasse hat. Ameisen weisen eine erstaunliche morphologische Vielfalt von Kopf- und Mandibelformen auf, deren funktionelle Auswirkungen mit unterschiedlichen Ansätzen untersucht wurden. Bei einigen Ameisenarten gibt es weitere morphologische Unterscheidungen zwischen den Arbeiterinnen, die auf einen Arbeiterinnen-Polymorphismus mit tiefgreifenden Auswirkungen auf die Arbeitsteilung in der Kolonie zurückzuführen sind. Biomechanische Simulationen können effektiv eingesetzt werden, um die funktionelle Leistung einer Struktur unter externer Belastung zu testen. Bei den Köpfen und Mandibeln von Ameisenarbeiterinnen könnte die funktionelle Relevanz der morphologischen Variationen, die in verschiedenen Abstammungslinien oder sogar zwischen verschiedenen Arbeiterinnenarten derselben Spezies beobachtet wurden, durch Simulationen untersucht werden, die den Bedingungen einer Bissbelastung entsprechen. Die Finite-Elemente-Analyse (FEA) ist eine numerische Methode, mit der die mechanischen Reaktionen einer Struktur auf eine äußere Krafteinwirkung angenähert werden können. Mit digitalen Rekonstruktionen der Zielstruktur ist es möglich, eine FEA durchzuführen, die die relevanten mechanischen Aspekte des zu simulierenden Verhaltens, z. B. eines Ameisenbisses, liefert. Das Hauptziel dieser Arbeit besteht darin, die morphologische Variation der Köpfe und Mandibeln von Ameisenarbeiterinnen unter funktionalen Gesichtspunkten auf zwei Ebenen zu untersuchen: intra- und interspezifisch. Daher haben wir FEA eingesetzt, um die mechanischen Reaktionen von Ameisenarbeiterinnenköpfen und -mandibeln unter Bissbelastungsbedingungen zu testen und die funktionelle Leistung der dimorphen Ameisengattung Pheidole auf intraspezifischer Ebene und von mehreren Ameisenarten, die viele der derzeit anerkannten Ameisenunterfamilien umfassen, auf interspezifischer Ebene zu vergleichen. Unsere Ergebnisse deuten darauf hin, dass in der Gattung Pheidole die wichtigsten Arbeiterinnen-Unterkaste Köpfe und Mandibeln haben, die besser geeignet sind, um mit den mechanischen Anforderungen des Bisses umzugehen, was mit ihren Aufgaben in der Kolonie als Arbeiterinnen, die für die Verteidigung und die Nahrungsverarbeitung verantwortlich sind, übereinstimmt. Auf interspezifischer Ebene waren die Unterschiede in der Morphologie von Kopf und Mandibeln ebenfalls relevant für die mechanischen Reaktionen dieser Strukturen auf die Beißanforderungen, wenn auch mit unklaren Beziehungen zu ökologischen Aspekten. FEA ist demnach eine sehr gute geeignete Methode, um funktionelle Aspekte der morphologischen Variation von Ameisen zu untersuchen und Einblicke in die morphologische Evolution von Ameisen zu gewinnen.