TU Darmstadt / ULB / TUprints

Measuring spectrally resolved information processing in neural data

Pinzuti, Edoardo (2023)
Measuring spectrally resolved information processing in neural data.
Technische Universität Darmstadt
doi: 10.26083/tuprints-00024780
Ph.D. Thesis, Primary publication, Publisher's Version

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Item Type: Ph.D. Thesis
Type of entry: Primary publication
Title: Measuring spectrally resolved information processing in neural data
Language: English
Referees: Galuske, Prof. Dr. Ralf ; Wibral, Prof. Dr. Michael
Date: 15 November 2023
Place of Publication: Darmstadt
Collation: xviii, 216 Seiten
Date of oral examination: 6 November 2023
DOI: 10.26083/tuprints-00024780


The human brain, an incredibly complex biological system comprising billions of neurons and trillions of synapses, possesses remarkable capabilities for information processing and distributed computations. Neurons, the fundamental building blocks, perform elementary operations on their inputs and collaborate extensively to execute intricate computations, giving rise to cognitive functions and behavior. Notably, distributed information processing in the brain heavily relies on rhythmic neural activity characterized by synchronized oscillations at specific frequencies. These oscillations play a crucial role in coordinating brain activity and facilitating communication between different neural circuits [1], effectively acting as temporal windows that enable efficient information exchange within specific frequency ranges. To understand distributed information processing in neural systems, breaking down its components, i.e., —information transfer, storage, and modification can be helpful, but requires precise mathematical definitions for each respective component. Thankfully, these definitions have recently become available [2]. Information theory is a natural choice for measuring information processing, as it offers a mathematically complete description of the concept of information and communication. The fundamental information-processing operations, are considered essential prerequisites for achieving universal information processing in any system [3]. By quantifying and analyzing these operations, we gain valuable insights into the brain’s complex computation and cognitive abilities. As information processing in the brain is intricately tied to rhythmic behavior, there is a need to establish a connection between information theoretic measures and frequency components. Previous attempts to achieve frequency-resolved information theoretic measures have mostly relied on narrowband filtering [4], which comes with several known issues of phase shifting and high false positive rate results [5], or simplifying the computation to few variables [6], that might result in missing important information in the analysed brain signals. Therefore, the current work aims to establish a frequency-resolved measure of two crucial components of information processing: information transfer and information storage. By proposing methodological advancements, this research seeks to shed light on the role of neural oscillations in information processing within the brain. Furthermore, a more comprehensive investigation was carried out on the communication between two critical brain regions responsible for motor inhibition in the frontal cortex (right Inferior Frontal gyrus (rIFG) and pre-Supplementary motor cortex (pre-SMA)). Here, neural oscillations in the beta band (12 − 30 Hz) have been proposed to have a pivotal role in response inhibition. A long-standing question in the field was to disentangle which of these two brain areas first signals the stopping process and drives the other [7]. Furthermore, it was hypothesized that beta oscillations carry the information transfer between these regions. The present work addresses the methodological problems and investigates spectral information processing in neural data, in three studies. Study 1 focuses on the critical role of information transfer, measured by transfer entropy, in distributed computation. Understanding the patterns of information transfer is essential for unraveling the computational algorithms in complex systems, such as the brain. As many natural systems rely on rhythmic processes for distributed computations, a frequency-resolved measure of information transfer becomes highly valuable. To address this, a novel algorithm is presented, efficiently identifying frequencies responsible for sending and receiving information in a network. The approach utilizes the invertible maximum overlap discrete wavelet transform (MODWT) to create surrogate data for computing transfer entropy, eliminating issues associated with phase shifts and filtering. However, measuring frequency-resolved information transfer poses a Partial information decomposition problem [8] that is yet to be fully resolved. The algorithm’s performance is validated using simulated data and applied to human magnetoencephalography (MEG) and ferret local field potential recordings (LFP). In human MEG, the study unveils a complex spectral configuration of cortical information transmission, showing top-down information flow from very high frequencies (above 100Hz) to both similarly high frequencies and frequencies around 20Hz in the temporal cortex. Contrary to the current assumption, the findings suggest that low frequencies do not solely send information to high frequencies. In the ferret LFP, the prefrontal cortex demonstrates the transmission of information at low frequencies, specifically within the range of 4-8 Hz. On the receiving end, V1 exhibits a preference for operating at very high frequency > 125 Hz. The spectrally resolved transfer entropy promises to deepen our understanding of rhythmic information exchange in natural systems, shedding light on the computational properties of oscillations on cognitive functions. In study 2, the primary focus lay on the second fundamental aspect of information processing: the active information storage (AIS). The AIS estimates how much information in the next measurements of the process can be predicted by examining its paste state. In processes that either produce little information (low entropy) or that are highly unpredictable, the AIS is low, whereas processes that are predictable but visit many different states with equal probabilities, exhibit high AIS [9]. Within this context, we introduced a novel spectrally-resolved AIS. Utilizing intracortical recordings of neural activity in anesthetized ferrets before and after loss of consciousness (LOC), the study reveals that the modulation of AIS by anesthesia is highly specific to different frequency bands, cortical layers, and brain regions. The findings reveal that the effects of anesthesia on AIS are prominent in the supragranular layers for the high/low gamma band, while the alpha/beta band exhibits the strongest decrease in AIS at infragranular layers, in accordance with the predictive coding theory. Additionally, the isoflurane impacts local information processing in a frequency-specific manner. For instance, increases in isoflurane concentration lead to a decrease in AIS in the alpha frequency but to an increase in AIS in the delta frequency range (<2Hz). In sum, analyzing spectrally-resolved AIS provides valuable insights into changes in cortical information processing under anesthesia. With rhythmic neural activity playing a significant role in biological neural systems, the introduction of frequency-specific components in active information storage allows a deeper understanding of local information processing in different brain areas and under various conditions. In study 3, to further verify the pivotal role of neural oscillations in information processing, we investigated the neural network mechanisms underlying response inhibition. A long-standing debate has centered around identifying the cortical initiator of response inhibition in the beta band, with two main regions proposed: the right rIFG and the pre-SMA. This third study aimed to determine which of these regions is activated first and exerts a potential information exchange on the other. Using high temporal resolution magnetoencephalography (MEG) and a relatively large cohort of subjects. A significant breakthrough is achieved by demonstrating that the rIFG is activated significantly earlier than the pre-SMA. The onset of beta band activity in the rIFG occurred at around 140 ms after the STOP signal. Further analyses showed that the beta-band activity in the rIFG was crucial for successful stopping, as evidenced by its predictive value for stopping performance. Connectivity analysis revealed that the rIFG sends information in the beta band to the pre-SMA but not vice versa, emphasizing the rIFG’s dominance in the response inhibition process. The results provide strong support for the hypothesis that the rIFG initiates stopping and utilizes beta-band oscillations for this purpose. These findings have significant implications, suggesting the possibility of spatially localized oscillation based interventions for response inhibition.


In conclusion, the present work proposes a novel algorithm for uncovering the frequencies at which information is transferred between sources and targets in the brain, providing valuable insights into the computational dynamics of neural processes. The spectrally resolved transfer entropy was successfully applied to experimental neural data of intracranial recordings in ferrets and MEG recordings of humans. Furthermore, the study on active information storage (AIS) analysis under anesthesia revealed that the spectrally resolved AIS offers unique additional insights beyond traditional spectral power analysis. By examining changes in neural information processing, the study demonstrates how AIS analysis can deepen the understanding of anesthesia’s effects on cortical information processing. Moreover, the third study’s findings provide strong evidence supporting the critical role of beta oscillations in information processing, particularly in response inhibition. The research successfully demonstrates that beta oscillations in the rIFG functions as the key initiator of the response inhibition process, acting as a top-down control mechanism. The identification of beta oscillations as a crucial factor in information processing opens possibilities for further research and targeted interventions in neurological disorders. Taken together, the current work highlights the role of spectrally-resolved information processing in neural systems by not only introducing novel algorithms, but also successfully applying them to experimental oscillatory neural activity in relation to low-level cortical information processing (anesthesia) as well as high-level processes (cognitive response inhibition).

Alternative Abstract:
Alternative AbstractLanguage


Das menschliche Gehirn, ein unglaublich komplexes biologisches System, das aus Milliarden von Neuronen und Billionen von Synapsen besteht, besitzt bemerkenswerte Fähigkeiten zur Informationsverarbeitung und komplexer Rechenleistung. Neuronen, die grundlegenden Bausteine des Gehirns, führen elementare Rechenoperationen durch, um im Verbund durch enge Zudammenarbeit, hochkomplexe Berechnungen auszuführen, welche kognitive Funktionen und Verhalten hervorrufen. Besonders die verbreitete Informationsverarbeitung im Gehirn stützt sich stark auf rhythmische neuronale Aktivitäten, die durch synchronisierte Oszillationen bei bestimmten Frequenzen charakterisiert sind. Diese Oszillationen spielen eine entscheidende Rolle bei der Koordinierung der Gehirnaktivität, da sie die Kommunikation zwischen verschiedenen neuralen Schaltkreisen [1] erleichtern, indem sie effektiv als zeitliches Fenster wirken,welches einen effizienten Informationsaustausch innerhalb spezifischer Frequenzbereiche ermöglichen. Um die distribuierte Informationsverarbeitung in neuronalen Systemen genauer zu verstehen, kann es hilfreich sein, sie in ihre Bestandteile, nämlich Informationsübertragung, Speicherung und Modifikation, aufzuschlüsseln. Dies erfordert jeweils präzise mathematische Definitionen [2]. Die Informationstheorie bietet sich zur Messung der Informationsverarbeitung an, da sie eine mathematisch vollständige Beschreibung des Konzepts von Information und Kommunikation bietet. Die fundamentalen informationsverarbeitenden Rechenperationen gelten als wesentliche Voraussetzung für die universelle Informationsverarbeitung in jedem System [3]. Durch Quantifizierung und Analyse dieser fundamentalen Rechenperationen gewinnen wir wertvolle Einblicke in die höhere komplexe Berechnungen des Gehirns sowie daraus resultierende kognitive Fähigkeiten. Da die Informationsverarbeitung im Gehirn eng mit rhythmischer Aktivität verbunden ist, besteht die Notwendigkeit, eine Verbindung zwischen informations theoretischen Maße und Frequenzkomponenten herzustellen. Bisherige Versuche, frequenzauflösende informationstheoretische Maße zu erzielen, haben sich größtenteils auf Schmalbandfilterung [4] gestützt, die mit mehreren bekannten Problemen wie Phasenverschiebung und häufigen falsch positiven Ergebnissen [5] verbunden ist, oder auf einer Vereinfachung der Berechnung auf wenige Variablen beruht [6], was zur Versäumnis wichtiger Informationen der analysierten Gehirnsignalen führen kann. Daher zielt die vorliegende Arbeit darauf ab, ein frequenzauflösendes Maß für zwei entscheidende Bestandteile der Informationsverarbeitung zu etablieren: die Informationsübertragung und die Informationsspeicherung. Durch die Entwicklung neuer Methoden soll diese Forschungsarbeit dazu beitragen, die Rolle neuronaler Schwingungen für die Informationsverarbeitung des Gehirns besser zu verstehen. Darüber hinaus wurde eine umfassende Untersuchung durchgeführt, welche die Kommunikation zwischen zwei für die Inhibition von Bewegung wichtigen frontalen Hirnregionen, nämlich dem rechten inferioralen frontalen Gyrus (rIFG) und dem prä-supplementären motorischen Kortex (pre-SMA). Hier wurde postuliert, dass neuronale Oszillationen im Beta-Band (12 - 30 Hz) eine entscheidende Rolle bei der Reaktionshemmung spielen. Eine langjährige Frage in diesem Bereich war es, zu klären, welche dieser beiden Hirnregionen den Hemmungsprozess zuerst signalisiert und die andere damit beeinflusst [7]. Darüber hinaus wurde bereits vermutet, dass Beta-Schwingungen die Informationsübertragung zwischen diesen Regionen tragen. Die vorliegende Arbeit befasst sich mit neuer methodischer Entwicklung und Anwendung von spektraler Informationsverarbeitung in neuronalen Daten in drei Studien. Studie 1 konzentriert sich auf die wichtige Rolle der Informationsübertragung, gemessen durch Transferentropie, in verteilter Rechenaktivität im Gehirn. Die Muster der Informationsübertragung zu verstehen ist entscheidend, um die Rechenalgorithmen in komplexen Systemen wie dem Gehirn zu entschlüsseln. Da viele natürliche Systeme auf rhythmischen Prozessen verteilter Berechnungen basieren, ist ein frequenzauflösendes Maß der Informationsübertragung äußerst wertvoll. Deshalb wird hier ein neuartiger Algorithmus vorgestellt, der Frequenzen identifiziert, die für das Senden und Empfangen von Informationen in einem Netzwerk verantwortlich sind. Der Ansatz nutzt die umkehrbare Maximum-Overlap-Diskrete-Wavelet- Transformation (MODWT), um Ersatzdaten zur Berechnung der Transferentropie zu erstellen und Probleme im Zusammenhang mit Phasenverschiebungen und Filterung zu eliminieren. Die Messung der frequenzauflösenden Informationsübertragung stellt jedoch ein Problem der partiellen Informationszerlegung dar [8], das noch nicht vollständig gelöst ist. Die Leistung des Algorithmus wird anhand von simulierten Daten validiert und auf menschliche Magnetoenzephalographie (MEG) Messdanten owie lokale Feldpotentiale (LFP) des Frettchens angewendet. Bei menschlichen MEG Messungen zeigt die Studie eine komplexe spektrale Konfiguration der kortikalen Informationsübertragung, die einen Informationsfluss sehr hoher Frequenzen (über 100 Hz) zu ähnlich hohen Frequenzen als auch Frequenzen um 20 Hz im Temporallapen zeigt. Entgegen der bisherigen Annahme legen die Ergebnisse nahe, dass niedrige Frequenzen nicht ausschließlich Informationen an hohe Frequenzen senden. Im LFP des Frettchens übertragt der präfrontale Kortex Informationen im niedrigen Frequenzbereich, insbesondere Frequenzen von 4 − 8 Hz. Auf der Empfängerseite zeigt der primäre visuelle Kortex V1 eine Präferenz für sehr hohe Frequenzen > 125 Hz. Die spektral aufgelöste Informationstransfer ermöglicht, unser Verständnis für rhythmischen Informationsaustausch in natürlichen Systemen zu vertiefen so Recheneigenschaften von Oszillationen kognitiver Funktionen besser zu verstehen. In Studie 2 lag der Schwerpunkt auf dem zweiten grundlegenden Aspekt der Informationsverarbeitung: der aktiven Informationsspeicherung (AIS). Die AIS schätzt ab, wie viel Information eines Prozesses folgender Messzeitpunkte basierend auf vergangenen Messzeitpunkten vorhergesagt werden kann. Bei Prozessen, die entweder wenig Information erzeugen (geringe Entropie) oder die hoch unvorhersagbar sind, ist die AIS niedrig, während Prozesse, die vorhersagbar sind, aber viele verschiedene Zustände mit gleichen Wahrscheinlichkeiten haben, eine hohe AIS aufweisen [9]. In diesem Zusammenhang haben wir eine neuartige spektral aufgelöste AIS eingeführt. Durch die Nutzung intrakortikaler Aufzeichnungen neuronaler Aktivität bei narkotisierten Frettchen vor und nach dem Verlust des Bewusstseins (loss of consciousness, LOC) zeigt die Studie, dass die Modulation der AIS durch Anästhesie in verschiedenen Frequenzbändern, kortikalen Schichten und Hirnregionen hoch spezifisch ist. Die Ergebnisse zeigen, dass die Auswirkungen der Anästhesie auf die AIS in den supragranulären Schichten im hohen und niedrigen Gamma-Band ausgeprägt sind, während das Alpha/Beta-Band die stärkste Abnahme der AIS in den infragranulären Schichten zeigt, was in Übereinstimmung mit der Theorie der prädiktiven Kodierung (predictive coding) ist. Zusätzlich beeinflusst Isofluran die lokale Informationsverarbeitung in spezifischer Weise in Abhängigkeit von der Frequenz. Zum Beispiel führen steigende Isofluran-Konzentrationen zu einer Abnahme der AIS in der Alpha-Frequenz, aber zu einer Zunahme der AIS im Bereich der Delta-Frequenz (< 2 Hz). Insgesamt bietet die Analyse der spektral aufgelösten AIS wertvolle Einblicke in Veränderungen der kortikalen Informationsverarbeitung unter Anästhesie. In Studie 3 haben wir die entscheidende Rolle neuronaler Schwingungen bei der Informationsverarbeitung vertieft, indem wir die neuronalen Netzwerkmechanismen der Reaktionshemmung untersucht haben. Eine langanhaltende Debatte drehte sich darum, den kortikalen Initiator der Reaktionshemmung im Beta-Band zu identifizieren, wobei zwei Hauptregionen vorgeschlagen wurden: das rechte rIFG und der prä-SMA. Diese dritte Studie zielte darauf ab, zu bestimmen, welche dieser Regionen zuerst aktiviert wird und eine potenzielle Informationsübertragung auf die andere Region ausübt. Unter Verwendung von hochauflösender Magnetoenzephalographie (MEG) und einer relativ großen Kohorte von Probanden wurde ein signifikanter Durchbruch erzielt, indem gezeigt wurde, dass das rIFG signifikant früher aktiviert wird als das prä-SMA. Der Beginn der Beta-Band-Aktivität im rIFG erfolgte etwa 140 ms nach dem STOP-Signal. Weitere Analysen zeigten, dass die Beta-Band-Aktivität im rIFG entscheidend für erfolgreiche Verhaltensinhibierung war, wie durch vorhersagbare Inhibitionsperformanz belegt wird. Die Konnektivitätsanalyse enthüllte, dass der rIFG Informationen im Beta-Band an die prä-SMA sendet, aber nicht umgekehrt, was die Dominanz des rIFG im Prozess der Reaktionshemmung betont. Die Ergebnisse unterstützen stark die Hypothese, dass der rIFG die Inhibition initiiert und Beta-Oszillationen zu diesem Zweck nutzt. Diese Erkenntnisse bieten neue Indikation Interventionen zur räumlich lokalen Manipulation von Oszillationen zur Beeinflussung der Reaktionshemmung.


Zusammenfassend führt die vorliegende Arbeit einen neuartigen Algorithmus ein, der Frequenzen aufzeigt, welche Informationen zwischen Quellen und Zielen im Gehirn übertragen. Dies bietet wertvolle Einblicke in die Berechnungsdynamik neuronaler Prozesse. Die spektral aufgelöste Informationstransfer wurde erfolgreich auf experimentelle neuronale Daten intrakranialer Aufzeichnungen bei Frettchen und MEG-Aufzeichnungen von Menschen angewendet. Darüber hinaus enthüllte die Untersuchung der Analyse der aktiven Informationsspeicherung (AIS) unter Anästhesie, dass die spektral aufgelöste AIS einzigartige zusätzliche Einblicke jenseits der traditionellen spektralen Power Spektral Analyse bietet. Durch die Untersuchung von Veränderungen in der neuronalen Informationsverarbeitung zeigt die Studie, wie die AIS-Analyse das Verständnis der Auswirkungen von Anästhesie auf die kortikale Informationsverarbeitung vertiefen kann. Darüber hinaus bieten die Ergebnisse der dritten Studie starke Beweise für die entscheidende Rolle von Beta-Oszillationen in der Informationsverarbeitung, insbesondere für die Reaktionshemmung. Die Forschung zeigt erfolgreich, dass Beta-Oszillationen im rIFG als Schlüsselinitiator des Prozesses der Reaktionshemmung fungieren und als top-down Kontrollmechanismus agieren. Die Identifizierung von Beta-Oszillationen als entscheidender Faktor in der Informationsverarbeitung eröffnet Möglichkeiten für weitere Forschung und gezielte Interventionen bei neurologischen Störungen. Insgesamt hebt die vorliegende Arbeit die Rolle der spektral aufgelösten Informationsverarbeitung in neuronalen Systemen hervor, indem sie nicht nur neuartige Algorithmen einführt, sondern diese auch erfolgreich auf experimentelle oszillatorische neuronale Aktivität in Bezug auf niedrigere kortikale Informationsverarbeitung (Anästhesie) sowie höhere Prozesse (kognitive Reaktionshemmung) anwendet.

Status: Publisher's Version
URN: urn:nbn:de:tuda-tuprints-247807
Classification DDC: 000 Generalities, computers, information > 004 Computer science
500 Science and mathematics > 500 Science
500 Science and mathematics > 570 Life sciences, biology
Divisions: 10 Department of Biology > Neurophysiology and Neurosensory Systems
Date Deposited: 15 Nov 2023 10:44
Last Modified: 16 Nov 2023 06:47
URI: https://tuprints.ulb.tu-darmstadt.de/id/eprint/24780
PPN: 513212248
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