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Effects of chronic and acute sleep deprivation on sleep-wake regulation and cognition

Hennecke, Eva (2021)
Effects of chronic and acute sleep deprivation on sleep-wake regulation and cognition.
Technische Universität Darmstadt
doi: 10.26083/tuprints-00020047
Ph.D. Thesis, Primary publication, Publisher's Version

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Item Type: Ph.D. Thesis
Type of entry: Primary publication
Title: Effects of chronic and acute sleep deprivation on sleep-wake regulation and cognition
Language: English
Referees: Vogt, Prof. Dr. Joachim ; Elmenhorst, PD Dr. Eva-Maria
Date: 2021
Place of Publication: Darmstadt
Collation: 60 Seiten
Date of oral examination: 7 October 2021
DOI: 10.26083/tuprints-00020047

Recuperative sleep contributes substantially to cognitive performance. Sleep deficits are associated with impaired cognitive functions and consequently augment the probability for errors and accidents. Shift workers are especially at risk for sleep deficits because they rather sleep at adverse circadian times and thus are exposed to light or noise during sleep opportunities. However, great inter-individual differences exist in the vulnerability to sleep deprivation effects. Moreover, cognitive functions are differentially affected by sleep deficits. Progress in the understanding of the before mentioned parameters has the potential to improve work safety by establishing personnel selection and assistance systems accordingly. The following thesis was written in the scope of the scientific junior group “Chronic sleep loss: from molecular neuroimaging to safety and health in space” (SomnoSafe) at the Institute of Aerospace Medicine of the German Aerospace Center (DLR). The three publications of this cumulative dissertation are based on two elaborative cooperation projects with the Institute of Neuroscience and Medicine (INM-2) of the Forschungszentrum Jülich. Given that sleep during space missions is shortened and disturbed (Whitmire et al., 2010), the present work aims at contributing to the understanding of the effects of chronic and acute sleep deficits on sleep-wake regulation, cognition and their inter-individual differences. Concerning sleep-wake regulation and cognition, the first publication focuses especially on adenosinergic mechanisms, the second publication on sleep structure and the third publication on possible interaction effects of chronic and acute sleep deprivation. A promising approach in elucidating inter-individual differences in sleep-wake behavior is the investigation of the adenosinergic system. Adenosine dampens cerebral nervous activity. It accumulates during wakefulness and is depleted during sleep in rodents and cats (Porkka-Heiskanen et al., 2000). Thus, adenosine is thought to be the neuromolecular correlate of the need for deep sleep that increases during wakefulness and decreases during sleep as measured with polysomnography. The first publication focuses on human cerebral A1 adenosine receptor (A1AR) availability during and after recovery from extended wakefulness. A1AR was quantified by [18F]CPFPX positron emission tomography scans after 52 hours of wakefulness and after a 14-h recovery sleep opportunity and compared to reference data from a well-rested sample. The results show increased human cerebral A1AR availability during extended sleep deprivation and a reduction of A1AR to baseline levels after recovery sleep. On the individual level, high A1AR availability during sleep deprivation was associated with higher cognitive performance and lower sleep pressure. Thus, differences in endogenous adenosine and receptor availability might account for the individual sleep loss responses. The second publication explores the physiology of extended recovery sleep and recovery processes after prolonged wakefulness. After an adaptation and a baseline night, participants were sleep deprived for 58 hours and had a 14-h sleep opportunity thereafter. Sleep was recorded with polysomnography. We analyzed and compared the proportion of sleep stages between baseline and recovery sleep on an hourly basis. Our results revealed, that the sleep stage proportions of the two nights approximate as a function of sleep duration. In accordance with predictions of the two process model (Borbély, 1982), slow-wave activity was already recovered after approximately 10 hours of recovery sleep. Interestingly, intraclass correlation coefficients for the sleep parameters further increased thereafter, suggesting ongoing recovery processes. For most sleep parameters, the individual sleep structure could be reestablished after 14 hours of recovery sleep. The results emphasize the robustness of the individual sleep structure and give insights in recovery from prolonged wakefulness. Cognitive performance during chronic and acute sleep deprivation and recovery from sleep loss effects is addressed in the third publication. A question that has not previously been answered is whether chronic sleep loss followed by one recovery night, predisposes individuals to impaired neurocognitive functioning during a subsequent period of additional acute sleep deprivation. Therefore, we investigated single and combined effects of sleep restriction, acute sleep deprivation and recovery sleep on performance (verbal and spatial working memory, declarative memory). Chronic and acute sleep deprivation were separated by one recovery night. Our study design mimicked possible sleep-wake scenarios of shift-workers on earth as well as of astronauts on the International Space Station, where chronic sleep restriction effects might be paired with acute sleep deficits in case of special operations. After an adaptation night and two baseline nights, participants underwent 5 nights of chronically restricted sleep to 5 hours time in bed (TIB; chronic sleep restriction group) or 5 nights of normal sleep with 8 hours TIB (control group). After one night of normal sleep (8 hours TIB), there was a night of acute sleep deprivation (38 hours) for both groups and a final 10-h recovery night. During wakefulness, participants performed a cognitive test battery at 3-hourly intervals. Declarative memory was tested with paired-associate lists, verbal and spatial working memory was measured with N-back tasks. The results show that declarative memory recall and verbal working memory were unaffected by chronic sleep restriction. Spatial working memory performance, however, was impaired during chronic sleep restriction. Individuals with prior sleep restriction showed also stronger impairments of spatial working memory during acute sleep deprivation than individuals of the control group. Thus, we found interaction effects of chronic and acute sleep loss for this cognitive domain despite one intervening recovery night. Furthermore, chronic sleep restriction effects were partly initially covert and revealed during acute sleep deprivation. This finding is of special importance as recovery sleep might provide individuals with a false sense of complete recuperation. The results of our investigations give new insights into the adenosinergic contribution to homeostatic sleep-wake regulation. For the first time in humans, we provide evidence for increasing and decreasing adenosine receptor availabilities in accordance with wakefulness and sleep. With the second publication we further show recovery processes in addition to those predicted by the homeostatic sleep-wake regulation. The third publication provides evidence for longer lasting effects of chronic sleep deprivation on performance. Our findings underline the importance of adequate sleep and recovery periods. Especially, the complex interplay between inter-individual differences in sleep-wake regulation and cognition as well as the danger of insufficient recovery of cognitive functions after recovery sleep need further investigation. The factors should further be considered with regard to employee selection and the development of assistance systems. The cumulative dissertation consists of two parts. Part 1 constitutes the synopsis. The first chapter details the theoretical background of the publications. An introduction to sleep, cognition and sleep deprivation effects on cognition is given. Chapter 2 explains the methods applied in the two laboratory sleep studies, on which the three publications are based. Chapter 3 gives an overview on each of the three publications. Chapter 4 provides a comprehensive general discussion. Part 2 of the dissertation consists of the references to the original publications.

Alternative Abstract:
Alternative AbstractLanguage

Erholsamer Schlaf trägt substantiell zur kognitiven Leistungsfähigkeit bei. Schlafdefizite beeinträchtigen die kognitive Leistungsfähigkeit und erhöhen in der Folge die Wahrscheinlichkeit für das Auftreten von Fehlern und Unfällen. Schichtarbeiter sind besonders gefährdet, Schlafdefizite zu erleiden, da sie eher zu ungünstigen zirkadianen Zeiten schlafen und somit Licht oder Lärm während möglicher Schlafenszeiten ausgesetzt sind. Dabei gibt es große inter-individuelle Unterschiede hinsichtlich der Auswirkungen des Schlafentzugs. Ebenso zeigen sich Unterschiede in der Wirkung von Schlafentzug auf die verschiedenen kognitiven Leistungsbereiche. Ein besseres Verständnis dieser Zusammenhänge kann dazu beitragen, die Arbeitssicherheit durch eine entsprechende Personalauswahl sowie Assistenzsysteme zu verbessern. Die vorliegende Arbeit wurde im Rahmen der Nachwuchswissenschaftlergruppe „Chronic sleep loss: from molecular neuroimaging to safety and health in space” (SomnoSafe) am Institut für Luft- und Raumfahrtmedizin am Deutschen Zentrum für Luft- und Raumfahrt (DLR) verfasst. Die drei Veröffentlichungen dieser kumulativen Dissertation basieren auf zwei aufwändigen Kooperationsprojekten mit dem Institut für Neurowissenschaften und Medizin (INM-2) des Forschungszentrums Jülich. Untersuchungen zum Schlaf während Weltraummissionen zeigen, dass dieser kurz und gestört ist (Whitmire et al., 2010). Die vorliegende Arbeit zielt daher darauf ab, zum Verstehen der Wirkungen von chronischem und akutem Schlafentzug auf die Schlaf-Wach-Regulation, Kognition und inter-individuellen Unterschieden beizutragen. Bezüglich der Schlaf-Wach-Regulation und Kognition beschäftigt sich die erste Veröffentlichung insbesondere mit adenosinergen Mechanismen, die zweite Veröffentlichung mit der Schlafstruktur und die dritte Veröffentlichung mit möglichen Interaktionen zwischen chronischem und akutem Schlafentzug. Ein vielversprechender Ansatz um inter-individuelle Unterschiede im Schlaf-Wach–Verhalten aufzuklären, ist die Untersuchung des adenosinergen Systems. Adenosin dämpft die zerebrale Nervenaktivität. In Nagetieren und Katzen wurde nachgewiesen, dass es sich über die Wachphase hinweg anreichert und während des Schlafes abgebaut wird (Porkka-Heiskanen et al., 2000). Daher wird angenommen, dass Adenosin das neuromolekulare Korrelat des Tiefschlafbedarfs ist. Dieser steigt während der Wachheit ebenfalls an und fällt während des Schlafes, was durch die Polysomnographie erfasst wird. Die erste Veröffentlichung fokussiert sich auf die Verfügbarkeit menschlicher zerebraler A1 Adenosinrezeptoren (A1AR) während und nach der Erholung von verlängerter Wachheit. A1AR wurden durch [18F]CPFPX Positron-Emissions-Tomographie Scans nach 52 Stunden Wachheit und nach einer 14-stündigen Erholungsschlaf-Möglichkeit quantifiziert und mit Referenzdaten einer erholten Stichprobe verglichen. Die Ergebnisse zeigen eine erhöhte zerebrale A1AR Verfügbarkeit während ausgedehntem Schlafentzug und eine Reduktion von A1AR auf ein ausgeruhtes Niveau nach dem Erholungsschlaf. Eine hohe A1AR Verfügbarkeit während des Schlafentzugs war mit einer höheren kognitiven Leistungsfähigkeit und einem geringeren Schlafdruck assoziiert. Unterschiede in der Konzentration des endogenen Adenosins und der A1AR Verfügbarkeit könnten so die individuelle Auswirkung von Schlafentzug begründen. Die zweite Veröffentlichung untersucht die Physiologie von Erholungsprozessen nach verlängerter Wachheit. Nach einer Adaptationsnacht und einer Basisnacht wurden die Teilnehmer für 58 Stunden am Schlafen gehindert. Danach hatten sie die Möglichkeit eines 14-stündigen Erholungsschlafes, der mittels Polysomnographie aufgezeichnet wurde. Wir analysierten und verglichen die Anteile der Schlafstadien zwischen der Basis- und der Erholungsnacht auf einer stündlichen Basis. Es zeigte sich, dass die Proportionen der Schlafstadien der beiden Nächte sich mit zunehmender Schlafdauer angleichen. Im Einklang mit Vorhersagen des Zwei-Prozess Modells (Borbély, 1982) war der Bedarf an Tiefschlaf schon nach ungefähr 10-stündigem Schlaf gedeckt. Interessanterweise stiegen die Werte der Intraklassen-Korrelations-Koeffizienten darüber hinaus im Verlauf der weiteren Schlafdauer an, was auf fortlaufende Erholungsprozesse hinweisen könnte. Für die meisten Schlafparameter wurde die individuelle Schlafstruktur erst nach 14 Stunden Erholungsschlaf wieder hergestellt. Die Ergebnisse heben die Robustheit der individuellen Schlafstruktur hervor und geben Einblicke in Erholungsprozesse nach verlängerter Wachheit. Die kognitive Leistungsfähigkeit während chronischem und akutem Schlafentzug und die Erholung von Schlafmangel wird in der dritten Veröffentlichung adressiert. Eine bisher ungeklärte Frage ist, ob chronischer Schlafmangel, welcher von einer Erholungsnacht gefolgt ist, Individuen während einer darauf folgenden Phase der akuten verlängerten Wachdauer für eine beeinträchtige neurokognitive Leistung prädisponiert. Aus dem Grund untersuchten wir einzelne und kombinierte Effekte von Schlafrestriktion, akutem Schlafentzug und Erholungsschlaf auf die Leistungsfähigkeit (verbales und räumliches Arbeitsgedächtnis, deklaratives Gedächtnis). Chronischer und akuter Schlafentzug waren durch eine Erholungsnacht getrennt. Unser Studiendesign simulierte mögliche Schlaf-Wach-Szenarien von Schichtarbeitern auf der Erde sowie von Astronauten auf der Internationalen Raumstation, wobei im Fall von speziellen Einsätzen chronische Schlafrestriktion mit akuten Schlafdefiziten gepaart sein kann. Nach einer Adaptationsnacht und zwei Basisnächten unterzogen sich die Probanden 5 Nächten chronischer Schlafrestriktion mit 5 Stunden Zeit im Bett (TIB; chronische Schlafrestriktionsgruppe) oder 5 Nächten mit normalem Schlaf mit 8 Stunden TIB (Kontrollgruppe). Nach einer Nacht mit normalem Schlaf (8 Stunden TIB) gab es eine Nacht akuten Schlafentzug (38 Stunden) für beide Gruppen und eine letzte 10-stündige Erholungsnacht. Während der Wachphasen absolvierten die Probanden alle drei Stunden eine kognitive Testbatterie. Das deklarative Gedächtnis wurde mit gepaarten Assoziationslisten getestet, das verbale und räumliche Arbeitsgedächtnis wurde mit einer N-back Aufgabe gemessen. Die Ergebnisse zeigen, dass der deklarative Gedächtnisabruf und das verbale Arbeitsgedächtnis von chronischer Schlafrestriktion unbeeinflusst waren. Jedoch war das räumliche Arbeitsgedächtnis während der chronischen Schlafrestriktion beeinträchtigt. Individuen mit vorangegangener Schlafrestriktion zeigten zudem während des akuten Schlafentzuges größere Beeinträchtigungen im räumlichen Arbeitsgedächtnis als die Individuen der Kontrollgruppe. So fanden wir Interaktionseffekte von chronischem und akutem Schlafverlust bezüglich dieser kognitiven Domäne trotz einer zwischenzeitlichen Erholungsnacht. Außerdem waren die Auswirkungen der chronischen Schlafrestriktion zunächst teilweise verdeckt und zeigten sich erst während des akuten Schlafentzugs. Diese Erkenntnis ist besonders wichtig, weil der Erholungsschlaf Individuen ein trügerisches Gefühl vermeintlich vollständiger Regeneration geben kann. Die Ergebnisse unserer Untersuchungen geben Einblicke in die Beteiligung des zerebralen adenosinergen Systems an der homöostatischen Schlaf-Wach-Regulation. Wir liefern erste Hinweise auf eine steigende und fallende Adenosinrezeptor-Verfügbarkeit in Übereinstimmung mit Wachheit und Schlaf im Menschen. Mit der zweiten Publikation zeigen wir zudem Erholungsprozesse zusätzlich zu jenen, welche durch die homöostatische Schlaf-Wach-Regulation vorhergesagt werden. Die dritte Publikation liefert Beweise für länger anhaltende Auswirkungen von chronischem Schlafentzug auf die Leistungsfähigkeit. Unsere Ergebnisse heben die Wichtigkeit adäquater Schlaf- und Erholungsphasen hervor. Insbesondere das komplexe Zusammenspiel von inter-individuellen Unterschieden zwischen der Schlaf-Wach-Regulation und der Kognition sowie der Gefahr unzureichender Erholung kognitiver Funktionen nach Erholungsschlaf bedarf weiterer Untersuchungen. Ein weitergehendes Verständnis der Mechanismen inter-individueller Unterschiede wird besonders für die Bereiche Personalauswahl und Entwicklung von Assistenzsystemen bedeutsam sein. Die vorliegende kumulative Dissertation besteht aus zwei Teilen. Teil 1 beinhaltet die Synopse. Im ersten Kapitel wird der theoretische Hintergrund der Veröffentlichungen erläutert und eine Einführung zu Schlaf, Kognition und den Auswirkungen von Schlafentzug auf die Kognition gegeben. Im zweiten Kapitel werden die in den zwei Laborstudien angewandten Methoden erklärt, auf denen die drei Veröffentlichungen basieren. Kapitel 3 gibt einen Überblick zu jeder einzelnen Veröffentlichung. Kapitel 4 bildet eine übergreifende, allgemeine Diskussion. Teil 2 der Dissertation besteht aus Referenzen der Originalarbeiten.

Status: Publisher's Version
URN: urn:nbn:de:tuda-tuprints-200479
Classification DDC: 100 Philosophy and psychology > 150 Psychology
Divisions: 03 Department of Human Sciences > Institute for Psychology
03 Department of Human Sciences > Institute for Psychology > Engineering psychology research group!
Date Deposited: 07 Dec 2021 13:04
Last Modified: 07 Dec 2021 13:04
URI: https://tuprints.ulb.tu-darmstadt.de/id/eprint/20047
PPN: 488963273
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