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Parthenogenesis and Sexuality in Oribatid Mites : phylogeny, mitochondrial genome structure and resource dependence

Domes-Wehner, Katja :
Parthenogenesis and Sexuality in Oribatid Mites : phylogeny, mitochondrial genome structure and resource dependence.
TU Darmstadt/FB 10/Biologie
[Ph.D. Thesis], (2009)

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Item Type: Ph.D. Thesis
Title: Parthenogenesis and Sexuality in Oribatid Mites : phylogeny, mitochondrial genome structure and resource dependence
Language: English
Abstract:

The present thesis investigates molecular and ecological effects of different reproductive modes on oribatid mites as model organisms (Acari, Oribatida). The investigation of the evolution and maintenance of sex vs. parthenogenesis is one of the most exciting fields in evolutionary biology. It is still puzzling why sexual reproduction dominates in the animal kingdom beside its high costs: females need to invest time and resources in searching mating partners and copulation, they dilute their genomes and halve the amount of reproductive progeny by producing males (cost of meiosis + cost of males = twofold costs of sex). Although these costs seem overwhelming, only 1% of all Metazoa reproduce by parthenogenesis. Three so-called “ancient asexual scandals”, namely bdelloid rotifers, darwinulid ostracods and several lineages of oribatid mites, challenge theories on the maintenance of sex as they persist over evolutionary timescales. Oribatid mites are ideal model organisms to investigate molecular and ecological consequences of sex and parthenogenesis. Among the roughly 10,000 mainly soil-dwelling oribatid mite species about 9% are parthenogenetic, a percentage which is unusually high; further, up to 80% of oribatid mite individuals in forest soil reproduce by parthenogenesis. Sexual and parthenogenetic oribatid mites coexist in the same habitat allowing to investigate the role of ecological factors, e.g., the availability of resources. The first study of this thesis aimed at clarifying the relationship of Astigmata and Oribatida which is controversially discussed. We tested the hypothesis that Astigmata evolved from within Desmonomata which renders Oribatida paraphyletic by sequencing two genes (18S, ef1α) for a representative sample of oribatid and astigmatid mite species. Phylogenetic analyses using three different analytical approaches did not support the hypothesis on the origin of Astigmata within Oribatida. Astigmata always clustered outside Oribatida with or close to Endeostigmata, usually in a sister-group relationship. The second study of this thesis investigated phylogenetic positions of sexually vs. parthenogenetically reproducing Desmonomata. Three genes (ef1α, hsp82 and 18S) were sequenced and phylogenetic analyses were performed on a concatenated dataset. Character history and ancestral state evolution analyses revealed that Crotoniidae re-evolved sexuality from the parthenogenetic cluster of Camisiidae. This reversal in reproductive mode is unique in the animal kingdom and violates Dollo’s law that complex ancestral states can never be reacquired. In the third and fourth study of this thesis the complete mitochondrial genomes of the sexual species Steganacarus magnus and the parthenogenetic species Platynothrus peltifer were sequenced. The genome of S. magnus lacks 16 tRNAs and the gene order differs from the hypothetical ancestral chelicerate arrangement as conserved in Limulus polyphemus. The structure of tRNAs differs remarkably from the typical cloverleaf structure which also was the case in P. peltifer. The mitochondrial gene arrangement of P. peltifer differs from the hypothetical ground plan and to the arrangement in S. magnus mainly in the positions of nad1 and nad2. In contrast to our hypothesis, no gene duplication of cox1 was found but single nucleotide polymorphisms causes a low level of intraindividual heteroplasmy that cannot explain the high intraspecific diversity found in other studies. The fifth study of this thesis investigated the re-colonization of soil and litter by sexual and parthenogenetic oribatid mites and their response to resource depletion in laboratory microcosms over ten months. In agreement with our expectations, parthenogenetic taxa suffered more from resource shortage than sexual species. However, the results suggest that the recovery from disturbances and the recolonization of soil and litter is more influenced by body size and generation time than by reproductive mode. In general, egg numbers were higher in sexual than in parthenogenetic species. The results further suggest that parthenogenetic taxa adjusted the investment in reproduction by reducing egg production with declining availability of resources. The sixth experiment of this thesis explored effects of increased availability of high quality resources on the abundance of sexual and parthenogenetic oribatid mite species at different temperatures (10, 15 and 20°C). In contrast to our expectations, species abundances declined in each of the treatments at each temperature and sexuals and parthenogens were equally affected. The results indicate that oribatid mites in the field feed on other resources than easily available carbon, potentially mycorrhizal fungi. Overall, the results of the present thesis expand and strengthen the use of oribatid mites as model organisms in evolutionary biology. The reversal of the reproductive mode in Crotoniidae is unique for “ancient asexuals” and allows the investigation of genetical consequences of sex and parthenogenesis. The presence of spanandric males in parthenogenetic taxa allows investigating factors responsible for the persistence of genes involved in meiosis, sperm production and sex determination. Further topics for future studies comprise the investigation of population structures using microsatellites as neutral markers, the existence transposable elements, and the role of resource quality and quantity for the high frequency of parthenogenesis in soil microarthopods.

Alternative Abstract:
Alternative AbstractLanguage
Die vorliegende Arbeit untersucht molekulare und ökologische Konsequenzen verschiedener Reproduktionsformen auf Hornmilben (Acari, Oribatida) als Modellorganismen. Die Erforschung der Evolution und Aufrechterhaltung von Sex und Parthenogenese ist eins der interessantesten Gebiete der Evolutionsbiologie. Bis heute ist nicht geklärt, warum Sex trotz der damit verbundenen Kosten für den Organismus die vorherrschende Vermehrungsweise im Tierreich ist: Weibchen müssen Zeit und Ressourcen in Partnersuche und Paarung investieren, sie müssen ihr Genom reduzieren und erzeugen im Vergleich zu parthenogenetischen Weibchen nur die Hälfte an reproduktiven Nachkommen (Kosten der Meiose + Kosten der Männchen = “twofold costs of sex“). Obwohl diese Kosten erdrückend erscheinen, vermehren sich nur 1% aller Metazoen parthenogenetisch. Drei so genannte „ancient asexual scandals“ - bdelloide Rotatorien, darwinulide Ostracoden und einige Linien der Oribatiden - widersprechen Theorien über die Funktionalität und Aufrechterhaltung von Sex, indem sie über lange Zeit ohne Mixis und Rekombination existieren. Oribatiden sind ideale Modellorganismen für die Erforschung molekularer und ökologischer Auswirkungen von Sex und Parthenogenese. Von den ca. 10.000 hauptsächlich boden-lebenden Arten vermehren sich etwa 9% parthenogenetisch; ein Prozentsatz, der ungewöhnlich hoch ist. In Waldböden sind außerdem bis zu 80% der Individuen parthenogenetisch. Dass sexuelle und parthenogenetische Oribatiden-Arten im selben Habitat koexistieren, vereinfacht es, den Einfluss ökologischer Faktoren (z.B. Ressourcen-Verfügbarkeit) auf die Verbreitung der beiden Reproduktionsweisen zu untersuchen. Die erste Studie der vorliegenden Arbeit untersuchte das bisher kontrovers diskutierte phylogenetische Verhältnis von Astigmata und Oribatida. Wir untersuchten die Hypothese, dass Astigmata aus den Desmonomata hervorgegangen sind anhand von DNA-Sequenzen für die Gene 18S und ef1α. Phylogenetische Analysen mit drei verschiedenen Methoden unterstützen den Ursprung der Astigmata innerhalb der Oribatida nicht, sondern gruppieren Astigmata außerhalb der Oribatida als Schwestergruppe der Endeostigmata. Die zweite Studie untersuchte die phylogenetischen Verwandtschaftsverhältnisse von sexuellen und parthenogenetischen Vertretern der Desmonomata. Dafür wurden drei Gene (ef1α, hsp82 und 18S) sequenziert und der kombinierte Datensatz phylogenetisch analysiert. Die Analyse der Merkmalsentwicklung und -verteilung von Sex und Parthenogenese ergab, dass Crotoniidae Sexualität von dem parthenogenetischen Cluster der Camisiidae zurück evolviert haben. Diese Umkehrung der Reproduktionsform ist einmalig im Tierreich und widerspricht „Dollo`s law“, das besagt, dass komplexe Merkmalszustände, nachdem sie einmal verloren gegangen sind, nicht mehr zurück erlangt werden können. In der dritten und vierten Studie wurden die mitochondriellen Genome der sexuellen Art Steganacarus magnus und der parthenogenetischen Art Platynothrus peltifer sequenziert. Dem Genom von S. magnus fehlen 16 tRNAs und die Gen-Reihenfolge unterscheidet sich von dem hypothetischen Grundplan. Die Sekundärstruktur der vorhandenen tRNAs unterscheidet sich stark von der typischen Kleeblatt-Struktur, was auch für P. peltifer gezeigt wurde. Die Gen-Reihenfolge bei P. peltifer unterscheidet sich ebenfalls vom Grundplan und von der bei S. magnus, wobei hauptsächlich die Gene nad1 und nad2 betroffen sind. Im Gegensatz zu unserer Hypothese ist keine Duplikation des Gens cox1 in P. peltifer vorhanden, stattdessen verursachen einzelne Nukleotid-Polymorphismen ein geringes Maß an intraindividueller Variabilität, die die hohe intraspezifische Diversität aus anderen Studien allerdings nicht erklären kann. Die fünfte Studie untersuchte die Wiederbesiedlung von Boden und Streu durch sexuelle und parthenogenetische Oribatiden und ihre Reaktion auf Ressourcen-Limitierung in Mikrokosmen über 10 Monate. Wie erwartet waren parthenogenetische Taxa von einer Ressourcen-Limitierung stärker betroffen als sexuelle. Dennoch lassen die Ergebnisse vermuten, dass die Wiederbesiedlung freier Habitate stärker von Faktoren wie Körpergröße und Generationszeit abhängt als von der Reproduktionsform. Generell hatten Weibchen sexueller Arten mehr Eier als parthenogenetische Weibchen. Die Ergebnisse deuten allerdings darauf hin, dass parthenogenetische Arten ihre Investition in Reproduktion anpassen können, z.B. durch die Produktion weniger Eier bei abnehmender Ressourcen-Verfügbarkeit. Die sechste Studie untersuchte die Effekte der Verfügbarkeit von Ressourcen erhöhter Qualität auf die Abundanz sexueller und parthenogenetischer Taxa bei unterschiedlichen Temperaturen (10, 15, 20°C). Entgegen unserer Erwartungen sanken die Abundanzen aller Arten in allen Versuchsansätzen bei allen Temperaturen sowohl bei sexuellen als auch bei parthenogenetischen Taxa. Diese Ergebnisse deuten darauf hin, dass sich Oribatiden im Freiland von anderen Ressourcen als leicht verfügbarem Kohlenstoff ernähren, z.B. von Mykorrhiza-Pilzen. Die Ergebnisse der vorliegenden Arbeit erweitern und festigen die Stellung von Oribatiden als Modellorganismen in der Evolutionsbiologie. Die Umkehrung der Reproduktionsform bei Crotoniidae ist einmalig für „ancient asexuals“ und erlaubt die Untersuchung und den direkten Vergleich der genetischen Konsequenzen von Sex und Parthenogenese. Das Vorkommen spanandrischer Männchen in parthenogenetischen Taxa ermöglicht die Untersuchung von Genen, deren Genprodukte an Meiose, Spermatophoren-Produktion und Geschlechtsbestimmung beteiligt sind. Themen für zukünftige Studien beinhalten die Untersuchung von Populationsstrukturen anhand von Mikrosatelliten, die Suche nach transposablen Elementen und die Verifizierung, welche Rolle Qualität und Quantität von Ressourcen für das starke Auftreten von Parthenogenese bei Bodenmikroarthropoden spielen.German
Uncontrolled Keywords: Oribatid mites, parthenogenesis, sexuality, phylogeny, mitochondrial genome structure, resource dependence
Alternative keywords:
Alternative keywordsLanguage
Oribatid mites, parthenogenesis, sexuality, phylogeny, mitochondrial genome structure, resource dependenceEnglish
Classification DDC: 500 Naturwissenschaften und Mathematik > 590 Tiere (Zoologie)
Divisions: Biology > Zoology
Date Deposited: 14 May 2009 08:41
Last Modified: 07 Dec 2012 11:55
URN: urn:nbn:de:tuda-tuprints-13838
License: Creative Commons: Attribution-Noncommercial-No Derivative Works 3.0
Referees: Scheu, Prof Stefan and Maraun, PD Mark
Refereed: 27 April 2009
URI: http://tuprints.ulb.tu-darmstadt.de/id/eprint/1383
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