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Earthworms in a plant diversity gradient : direct and indirect effects on plant competition and establishment

Eisenhauer, Nico (2008):
Earthworms in a plant diversity gradient : direct and indirect effects on plant competition and establishment.
Darmstadt, Technische Universität, [Ph.D. Thesis]

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Item Type: Ph.D. Thesis
Title: Earthworms in a plant diversity gradient : direct and indirect effects on plant competition and establishment
Language: English

The human-caused rapid loss of biodiversity is one of the most dramatic aspects which has generated concern over the consequences for ecosystem functioning. During the last two decades understanding biodiversity-ecosystem process relationships have become a major focus in ecological research, however, the majority of biodiversity experiments in temperate grasslands focussed on a limited number of ecosystem processes, e.g. aboveground plant productivity. Above- and belowground components of ecosystems have traditionally been considered in isolation from one another ignoring the fundamental role of aboveground-belowground feedbacks in controlling ecosystem processes in understanding of biodiversity loss. Although the decomposer subsystem drives essential ecosystem processes, it has received only limited consideration in previous biodiversity-experiments. The soil fauna is known to govern nutrient cycling, organic matter turnover, and maintenance of soil physical structure, processes that are key determinants of primary production and ecosystem carbon storage. In many terrestrial ecosystems earthworms dominate the invertebrate biomass and are the most important decomposer group by structuring the whole belowground system and by directly and indirectly affecting the aboveground subsystem. The design of The Jena Experiment offers the unique opportunity to investigate the relationship between biodiversity and ecosystem processes while simultaneously manipulating trophic interactions. Thereby, it is possible for the first time to explore the consequences of human-induced diversity loss while considering interrelationships between plant communities and important animal ecosystem engineers. In the present thesis I performed two field experiments and four greenhouse experiments in order to extract the main direct and indirect interacting mechanisms between earthworms and grassland plant communities varying in diversity. The objectives of the first greenhouse experiment were to quantify the effects of earthworms on grass-legume competition in model grassland systems in order to improve the understanding of ecological mechanisms structuring grass-legume associations. We established model grassland systems in microcosms that were harvested twice to simulate the widespread biannual mowing regime in Central European grasslands. The presence of Lumbricus terrestris L. increased the productivity of grasses and legumes after 6 weeks but only that of grasses after another 10 weeks. Analyses of 15N/14N ratios indicate that, compared to legumes, grasses more efficiently exploit soil mineral N and benefit from legume presence through reduced “intra-functional group” competition. Earthworms appeared to modulate the competition between grasses and legumes by mobilizing soil N and thereby fostering the competitive strength of grasses. Moreover, earthworms were shown to affect the aboveground system and to function as essential driving agents of grass-legume associations by increasing grass yield, the amount of N in grass hay, the infestation rate of grasses with aphids, and potentially by reducing the attractiveness (number of flowerheads) of grass-legume associations to pollinators. The second greenhouse experiment investigated the effects of three apparently anecic earthworm species on wheat seed burial, seedling establishment, wheat growth, and litter incorporation. In contrast to Aporrectodea longa Ude, L. terrestris and Lumbricus rubellus friendoides Bouché reduced the litter layer considerably and buried more wheat seeds. The results show that anecic earthworm species differentially affect wheat seed burial, litter incorporation and wheat establishment. The effects of L. terrestris and L. rubellus friendoides were conform to the characteristics of anecic earthworm species whereas those of A. longa rather resemble endogeic species. The aim of the third greenhouse experiment was to investigate the impact of L. terrestris, plant functional group identity and seed size of plant invader species and plant functional group of the established plant community on the number and biomass of plant invaders. Earthworm performance was influenced by an interaction between plant functional group identity of the established plant community and that of invader species. Since earthworm effects on the number and biomass of invader plants varied with seed size and plant functional group identity they probably play a key role in seedling establishment and plant community composition. Seeds and germinating seedlings in earthworm burrows may significantly contribute to earthworm nutrition. The first field survey aimed to explore modifications of the invasibility and stability of grassland communities varying in plant species und functional group diversity by L. terrestris. We weeded experimental subplots differing in L. terrestris densities) by removing, counting and weighing non-target plant species. The results show that increasing diversity enhances the stability of the plant community which was primarily due to the higher probability of grass presence in the resident community. Earthworm performance likely is not affected by plant diversity per se but by the presence of certain plant functional groups (legumes and grasses). By successfully manipulating earthworm densities in the field the present study for the first time documents that earthworms in fact modulate seed dispersal and invader establishment. Moreover, plant species invasion and community stability are driven by a complex interaction between the diversity, functional identity, and structural complexity of plant communities and by belowground ecosystem engineers such as anecic earthworms. The fourth greenhouse experiment investigated direct and indirect impacts of endogeic earthworms on grassland plant seeds. Seed ingestion and digestion and germination in presence of earthworm excreta appeared to be plant and earthworm species-specific. Ingestion of seeds by earthworms likely strongly impacts plant seed survival and germination by stimulating germination of some species while digesting seeds from others. Selective ingestion and digestion of plant seeds by endogeic earthworm species presumably alter the composition of the soil seed bank and, consequently, plant community assembly. A second field survey investigated the efficiency of the electrical octet method and the mustard extraction method for sampling of different ecological groups of earthworms (anecics, endogeics and epigeics) under dry soil conditions. The mustard method was shown to be more efficient for the extraction of anecic earthworms, whereas the octet method was inappropriate in reflecting the actual earthworm community structure under dry soil conditions. The efficiency of both methods could not be improved by beforehand water addition. Moreover, the present study highlights the differing ecology of earthworm groups by showing that anecic earthworms, in contrast to endogeics, remain active during dry periods. Overall, the present thesis indicates that earthworm performance is unresponsive to manipulations of plant community diversity. Rather earthworms are affected by the presence of nutrient rich resources provided by legumes. Earthworm effects on the aboveground system appeared to be manifold playing a decisive role via four different fundamental ecosystem processes. First, (anecic) earthworms act as decomposers by increasing nutrient availability for plants and driving the competition between plants. Second, (anecic) earthworms are important ecosystem engineers by creating structures of increased nutrient availability (middens) functioning as small scale disturbances and regeneration niches for plant seedlings. Thereby, earthworms were shown to promote plant diversity. Third, (anecic) earthworms function as important seed dispersers by seed burial and ingestion and egestion of plant seeds. Seed burial might be an essential mechanism increasing the survival of seeds from certain plant species since L. terrestris was shown to stay active even during dry periods, e.g. in late summer during seed set. Fourth, earthworms directly affect plant community assembly by functioning as seed predators whereas seed predation is earthworm and plant species-specific. The present combined approach of above- and belowground systems emphasizes their intimate interrelationships demanding for the consideration of both systems when interpreting, estimating and modelling human-induced global change phenomena.

Alternative Abstract:
Alternative AbstractLanguage
Der anthropogen bedingte rasche Biodiversitätsverlust ist einer der dramatischsten Aspekte des globalen Wandels, der Bedenken über die Konsequenzen für Ökosystemprozesse ausgelöst hat. Während der letzten zwei Jahrzehnte ist die Erforschung der Zusammenhänge zwischen Biodiversität und Ökosystemprozessen zunehmend in den wissenschaftlichen Fokus gerückt. Die Mehrzahl an Biodiversitätsexperimenten wurde in temperierten Grasländern durchgeführt, untersuchte dabei allerdings eine begrenzte Anzahl an Ökosystemprozessen, wie zum Beispiel oberirdische Produktivität. Ober- und unterirdische Ökosystem-komponenten wurden bisher meist unabhängig voneinander untersucht. Dabei ignorierte man die fundamentale Rolle von ober- und unterirdischen Rückkopplungsprozessen zum Verständnis der Folgen von Biodiversitätsverlust. Obwohl das Zersetzersystem elementare Ökosystemprozesse steuert, hat es in bisherigen Biodiversitätsexperimenten wenig Beachtung gefunden. Die Bodenfauna lenkt Nährstoffkreisläufe, den Umsatz von organischem Material und die Charakteristik der Bodenstruktur, welches ausnahmslos Schlüsselprozesse für die Produktivität und den Kohlenstoffspeicher darstellen. Regenwürmer dominieren die Invertebratenbiomasse in zahlreichen terrestrischen Ökosystemen und stellen dabei die wichtigste Zersetzergruppe dar, indem sie das gesamte Bodensystem strukturieren und das oberirdische System direkt und indirekt beeinflussen. Das Design des Jena-Experimentes bietet die einzigartige Gelegenheit, den Zusammenhang zwischen Biodiversität und Ökosystemprozessen bei simultaner Manipulation von trophischen Interaktionen zu untersuchen. Dabei ist zum ersten Mal die Betrachtung der Konsequenzen von anthropogen bedingtem Biodiversitätsverlust unter Einbeziehung der Zusammenhänge zwischen Pflanzengemeinschaften und tierischen Ökosystem-Ingenieuren möglich. Im Rahmen meiner Promotion führte ich zwei Feld- und vier Gewächshausexperimente durch, um die wichtigsten direkten und indirekten mechanistischen Zusammenhänge zwischen Regenwürmern und verschieden diversen Pflanzengemeinschaften zu erforschen. Ziel des ersten Gewächshausexperimentes war es, den Einfluss von Regenwürmern auf die Konkurrenz zwischen Gräsern und Leguminosen zu quantifizieren, um die ökologischen Mechanismen zu verstehen, welche die in der Landwirtschaft weit verbreiteten Kleegrasmischungen strukturieren. Dafür wurden Pflanzengemeinschaften in Mikrokosmen etabliert, welche an zwei Terminen geerntet wurden, um ein gebräuchliches Mahdregime in europäischen Grasländern zu simulieren. Nach sechs Wochen war die oberirdische Biomasse von Gräsern und Leguminosen in Anwesenheit von Lumbricus terrestris L. erhöht, wobei nach zehn Wochen nur eine erhöhte Grasbiomasse registriert wurde. Die Analyse der Stickstoffisotope zeigte, dass im Gegensatz zu Leguminosen Gräser mineralischen Stickstoff im Boden effektiv aufnehmen. Gräser profitieren von der Anwesenheit von Leguminosen durch eine reduzierte „intra-funktionelle“ Konkurrenz. Regenwürmer verändern die Konkurrenzsituation zwischen Gräsern und Leguminosen, indem sie Stickstoff im Boden mobilisieren und dadurch die Konkurrenzkraft der Gräser stärken. Darüber hinaus konnte gezeigt werden, dass Regenwürmer als fundamentale Steuergrößen der oberirdischen Gemeinschaft fungieren, indem sie den Ertrag und die Güte von Grasgemeinschaften erhöhen, die Befallsrate von Gräsern durch Blattläuse erhöhen und wahrscheinlich die Attraktivität von Kleegrasmischungen für Bestäuber durch eine geringere Anzahl an Blüten reduzieren. Das zweite Gewächshausexperiment untersuchte die Einflüsse von drei scheinbar anözischen Regenwurmarten auf das Vergraben von Weizensamen, die Etablierung von Keimlingen, das Weizenwachstum und die Einarbeitung von Streu in den Boden. Im Gegensatz zu Aporrectodea longa Ude, reduzierten L. terrestris und Lumbricus rubellus friendoides Bouché die Streuschicht und vergruben mehr Weizensamen. Die Ergebnisse verdeutlichen, dass sich anözische Regenwurmarten wesentlich in ihrem Einfluss auf die Einarbeitung von Streu und Samen in den Boden und auf die Etablierung von Keimlingen unterscheiden. Die Effekte von L. terrestris und L. rubellus friendoides entsprechen denen anözischer Regenwürmer, wohingegen diejenigen von A. longa eher endogäischen Eigenschaften entsprechen. Das dritte Gewächshausexperiment untersuchte die Effekte von L. terrestris, der Zugehörigkeit zu bestimmten funktionellen Pflanzengruppen und der Samengröße von Pflanzeneinwanderern und funktioneller Identität der etablierten Pflanzengemeinschaft auf die Anzahl und die Biomasse etablierter Einwandererpflanzen. Die Regenwurmbiomasse wurde von einer Interaktion zwischen der funktionellen Identität der etablierten Pflanzengemeinschaft und derjenigen der Pflanzeneinwanderer beeinflusst. Da der Effekt von Regenwürmern auf die Anzahl und Biomasse der etablierten Pflanzeneinwanderern von der Samengröße und der funktionellen Identität der Pflanzensamen abhängt, spielen sie wahrscheinlich eine entscheidende Rolle während der Etablierung von Keimlingen und steuern die Zusammensetzung der Pflanzengemeinschaft. Samen und Keimlinge sind vermutlich ein bedeutender Bestandteil der Ernährung von Regenwürmern. Die erste Feldstudie untersuchte, ob Regenwürmer die Stabilität und Einwanderungs-anfälligkeit von Pflanzengemeinschaften unterschiedlicher Diversität verändern. Dafür wurden experimentelle Teilflächen, die sich in ihrer Regenwurmdichte unterschieden, gejätet und Einwandererpflanzen identifiziert, gezählt und gewogen. Die Ergebnisse zeigen, dass die Stabilität von Pflanzengemeinschaften mit steigernder Diversität zunimmt. Das lag primär an der erhöhten Wahrscheinlichkeit der Präsenz von Gräsern in der Pflanzengemeinschaft. Die Anzahl und Biomasse von L. terrestris wurde hauptsächlich von der Anwesenheit bestimmter funktionellen Pflanzengruppen (Gräser und Leguminosen) beeinflusst, nicht aber von der Diversität der Pflanzengemeinschaft an sich. Indem Regenwurmdichten erfolgreich im Feld manipuliert wurden, konnte zum ersten Mal gezeigt werden, dass Regenwürmer die Ausbreitung von Samen und die Keimlingsetablierung beeinflussen. Darüber hinaus konnte gezeigt werden, dass die Stabilität und Einwanderungsanfälligkeit von Pflanzengemeinschaften von der komplexen Interaktion zwischen Diversität, funktioneller Identität, struktureller Komplexität der Pflanzengemeinschaft und Ökosystemingenieuren, wie z.B. anözischen Regenwürmern, abhängen. Das vierte Gewächshausexperiment untersuchte die direkten und indirekten Auswirkungen von endogäischen Regenwurmarten auf Pflanzensamen von Graslandarten. Die Ergebnisse zeigten, dass das Verschlucken und Verdauen von Samen und die Keimungsrate in Anwesenheit von Regenwurmexkreten von der Regenwurm- und der Pflanzenart abhängen. Das Verschlucken durch Regenwürmer hat vermutlich einen starken Einfluss auf das Überleben und die Keimungsrate von Pflanzensamen, da manche Samen während der Darmpassage verdaut wurden, während andere danach eine erhöhte Keimungsrate zeigten. Die Ergebnisse dieses Experimentes deuten darauf hin, dass der selektive Samenfraß und die artspezifische Verdauung von Pflanzensamen durch endogäische Regenwürmer die Zusammensetzung der Samenbank und damit die Beschaffenheit der Pflanzengemeinschaft fundamental beeinflussen können. Eine zweite Feldstudie untersuchte die Effizienz der elektrischen Oktettmethode und der Senfmethode zur Extraktion von Regenwürmern unterschiedlicher ökologischer Gruppen bei trockenen Bodenverhältnissen. Es wurde gezeigt, dass die Senfmethode effizienter anözische Regenwürmer extrahiert, während die Oktettmethode ungeeignet ist, um unter trockenen Bedingungen die tatsächliche Struktur der Regenwurmgemeinschaft darzustellen. Die Effizienz beider Methoden kann nicht durch vorherige Wasserzugabe verbessert werden. Darüber hinaus betont diese Studie, dass sich Regenwürmer aus verschiedenen ökologischen Gruppen in ihrem Verhalten drastisch unterscheiden. Im Gegensatz zu endogäischen Arten bleiben anözische Regenwürmer auch während trockener Perioden aktiv. Zusammenfassend hat die vorliegende Arbeit aufgezeigt, dass Regenwürmer nicht von der Diversität der Pflanzengemeinschaft abhängen. Sie werden eher von der Anwesenheit nährstoffreicher Ressourcen beeinflusst, welche vor allem von Leguminosen bereitgestellt werden. Es wurde gezeigt, dass Effekte von Regenwürmern auf das oberirdische System sehr facettenreich sind. Dabei konnten vier fundamentale Mechanismen identifiziert werden. Erstens fungieren (anözische) Regenwürmer als wichtige Zersetzer, indem sie die Nährstoffverfügbarkeit und damit die Konkurrenz zwischen Pflanzen steuern. Zweitens sind (anözische) Regenwürmer entscheidende Ökosystemingenieure, indem sie Strukturen (Auswürfe) schaffen, die als kleinräumige Störungen und Regenerationsnischen für Keimlinge fungieren. Dadurch können Regenwürmer die Diversität von Pflanzengemeinschaften erhöhen. Drittens wirken Regenwürmer als wichtige Samenvektoren, indem sie Samen vergraben, verschlucken und teilweise wieder ausscheiden. Das Vergraben von Samen stellt wahrscheinlich einen essentiellen Mechanismus dar, der das Überleben von bestimmten Pflanzenarten erhöht. Das ist in trockenen Perioden von besonderer Bedeutung, in denen die Samenreifung und –ausbreitung stattfindet und L. terrestris ebenfalls aktiv ist. Viertens beeinflussen Regenwürmer die Zusammensetzung der Pflanzengemeinschaft direkt, indem sie als selektive Granivore auftreten. Die vorliegende Arbeit betont durch ihren kombinierten Ansatz der Untersuchung ober- und unterirdischer Systeme deren enge Verknüpfung und unterstreicht die Notwenidigkeit der Berücksichtigung beider Systeme bei der Interpretation, Abschätzung und Modellierung von anthropogen bedingten weltweiten Umweltveränderungen.German
Place of Publication: Darmstadt
Uncontrolled Keywords: Plant seeds, The Jena Experiment, nitrogen cycle, ecosystem engineers, seed bank, granivory, anecic earthworms, endogeic earthworms, regeneration niche, earthworm midden
Alternative keywords:
Alternative keywordsLanguage
Plant seeds, The Jena Experiment, nitrogen cycle, ecosystem engineers, seed bank, granivory, anecic earthworms, endogeic earthworms, regeneration niche, earthworm middenEnglish
Pflanzensamen, Das Jena Experiment, Stickstoffzyklus, Ökosystemingenieure, Samenbank, Granivorie, änözische Regenwürmer, endogäische Regenwürmer, Regenerationsnische, RegenwurmauswurfGerman
Classification DDC: 500 Naturwissenschaften und Mathematik > 570 Biowissenschaften, Biologie
Divisions: 10 Department of Biology
Date Deposited: 17 Oct 2008 09:22
Last Modified: 08 Jul 2020 23:02
URN: urn:nbn:de:tuda-tuprints-9949
Referees: Scheu, Prof. Dr. Stefan and Schwabe-Kratochwil, Prof. Dr. Angelika and Brose, Dr. Ulrich and Schüth, Prof. Dr. Christoph
Refereed: 16 May 2008
URI: https://tuprints.ulb.tu-darmstadt.de/id/eprint/994
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