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Diversity and resource choice of flower-visiting insects in relation to pollen nutritional quality and land use

Weiner, Christiane Natalie :
Diversity and resource choice of flower-visiting insects in relation to pollen nutritional quality and land use.
Technische Universität, Darmstadt
[Ph.D. Thesis], (2016)

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Item Type: Ph.D. Thesis
Title: Diversity and resource choice of flower-visiting insects in relation to pollen nutritional quality and land use
Language: English
Abstract:

Recent declines in honey bee colonies as well as in the diversity and abundance of native pollinators generated widespread concern about the future of pollination and set off a discussion about a general “pollination crisis”. Partly, this is due to the functional importance of this ecosystem service not only for plant reproduction but above all for crop production and thus human welfare. Consequently, the matter gained particular attention in current research and a rising number of studies focus on the stability of plant-pollinator interactions in relation to biodiversity and ecosystem change.

My dissertation focuses on the mutualistic interactions between flowering plants and flower-visiting insects and their interactive response to land-use intensity as well as resource choice of flower-visitors in relation to pollen quality. The innovative approach of my project is to use quantitative interaction networks to provide knowledge on how species respond to land use and how their responses may influence their interaction partners. We show that information from ecological networks may help to predict natural community responses to disturbance and possible secondary extinctions in systems that undergo agricultural intensification, if the identity of each species’ partners and relative interaction strengths are considered. This project presents large-scale investigations on the characteristics and fragility of multi-species networks in real landscapes. During two seasons we recorded the diversity, species composition and specialization of plant-pollinator networks along a gradient of increasing land-use intensity. The study was conducted within the framework of the Biodiversity Exploratories, which are located in the Schorfheide-Chorin (NE Germany), Hainich-Dün (Central Germany) and Schwäbische Alb (SW Germany) regions. Each Exploratory contains 50 experimental grassland plots which comprise near natural, protected sites as well as intensively fertilized, mown or grazed meadows and pastures.

Comparing meadows of high and low land-use intensities we found that species richness of plants, bees and butterflies was significantly higher on low intensity meadows. However, in terms of Shannon diversity and abundance only butterflies responded negatively to land-use intensification (Chapter 2). Nevertheless, the analysis of plant and flower-visitor composition revealed crucial differences between grassland types with species overlaps of just 43 % in plants and 42 % in insects. This pointed to the fact that investigation of biodiversity and abundance alone may not detect biotic homogenization e.g. a loss in functional diversity. Moreover, resource impoverishment had stronger effects on the land-use response of highly specialized flower-visitor groups than on little or unspecialized ones. We examined if mutual specialization could explain the accelerating parallel declines observed in plants and pollinators. Focusing on their stability, we analyzed 162 plant-pollinator networks from 119 meadows and pastures managed at different intensities. The fate of a flower visitor was predicted by the land-use response of its associated plant species and vice versa. Furthermore, we detected a disproportional impact of land-use intensification on the abundance of more specialized pollinator species (Chapter 3). Land-use intensification seems to set off losses in flower diversity, which leads to resource-mediated declines in pollinator species. While the mean land-use response of the pollinators visiting a plant species also influenced its abundance, this effect was weaker. Network analyses provide a valuable tool for characterizing mutualisms in a community context and may be used to predict community responses to disturbance and possible consequences of species loss. To further illuminate which land-use practices most fundamentally influence plant-pollinator associations, we analyzed the isolated effects of fertilization, mowing and grazing intensity on plant – flower-visitor networks (Chapter 4). I found that these three components of land use strongly differed in their effects on the species richness and composition of flower-visitor networks. While increases of fertilization and mowing intensity in two out of three bioregions were accompanied by a decrease in plant species richness, concerning pollinator species richness, abundance and composition trends were even more conflictive between taxonomically different pollinator groups and between regions. Thus, the results showed that it is not possible to readily transfer results and management recommendations from one region to another. Yet, I found that across all three regions pollinator fate was determined by the average land-use response of the plant species they visited and vice versa (Chapter 4). Moreover, in pollinators – but not in plants – specialized species were disproportionately affected by land-use intensification. Specialized pollinators such as oligolectic bees (bees that collect pollen only from one plant family or even just from one single species) are often expected to be more prone to disturbance and thus more vulnerable to ecosystem change. This is recognized as the cost of specialization and was reinforced by my results (Chapter 3 and 4). On the other hand it has frequently been proposed that benefits from resource specialization may outweigh the costs. In pollinators, benefits of specialization so far were presumed to result from higher foraging efficiency. Among the various adaptations is assumed specialization on very nutrient-rich pollen. We therefore analyzed hand-collected pollen from 142 plant species for its quantitative and qualitative amino acid composition. The composition of amino acids varied strongly among plant species, but taxonomically related species had similar compositions. Surprisingly, the concentration of free- and protein-bound amino acids – also of the essential ones – was significantly lower in pollen sources used by oligolectic bees than in other pollen sources (Chapter 5). Moreover, pollen sources of oligoleges deviated more strongly from the ideal composition of essential amino acids as determined for honey bees than plants not hosting oligolectic bees. This leads to the assumption that competitive avoidance or in other words an advantage in terms of the available pollen quantity might have led to oligolectic bees being specialized on pollen that is deficient in amino acids. This hypothesis still needs to be tested in detail.

Several of the results presented in this thesis shed new light on patterns and processes within plant-pollinator interactions. We found that – contrary to the prevailing contemporary opinion – plant-pollinator networks are highly specialized systems in which the diversity of plants and pollinators is strongly related to each other.

Alternative Abstract:
Alternative AbstractLanguage
Das Bienen-Sterben in den USA und Europa sowie der Rückgang der Diversität und Abundanz heimischer Blütenbesucher haben weltweit Sorge um die Zukunft der Pollination geschürt – und eine hitzige Diskussion über eine allgemeine „Pollinationskrise“ losgetreten. Dies ist zum Teil der funktionellen Bedeutung der Pollination als Ökosystem-Dienstleistung im Allgemeinen geschuldet. Eine erfolgreiche Pollination ist nicht nur für die Reproduktion von Blütenpflanzen, sondern auch für die Nahrungsmittelproduktion – und somit auch für den Wohlstand des Menschen – von größter Bedeutung. Dementsprechend legt die aktuelle Forschung ein besonderes Augenmerk auf dieses Thema und eine stetig wachsende Anzahl an Studien beschäftigt sich in Verbindung mit Biodiversitätsverlust und Ökosystemwandel mit der Stabilität der Interaktionen zwischen Pflanzen und Bestäubern. Meine Dissertation konzentriert sich auf die mutualistischen Interaktionen zwischen Blütenpflanzen und Blüten besuchenden Insekten und ihre interaktive Reaktion auf die Intensivierung der Landnutzung sowie auf die Ressourcenwahl Blüten besuchender Insekten in Abhängigkeit von Pollenqualität. Der neuartige Ansatz des hier präsentierten Projekts ist es, quantitative Interaktionsnetzwerke zu nutzen, um aufzuzeigen, wie eine Art auf Landnutzung reagiert und wie ihre Reaktion ihre Interaktionspartner beeinflusst. Betrachtet man die Identität der Partner einer Art sowie die Interaktionsstärken, lässt sich darauf schließen, wie natürliche Lebensgemeinschaften auf Störungen reagieren und welche sekundären Aussterberisiken für Arten in Ökosystemen, die landwirtschaftlicher Intensivierung unterliegen, möglicherweise resultieren. Mein Projekt ist eine der ersten breit angelegten Untersuchungen über die Charakteristiken und die Fragilität der Beziehungen zwischen verschiedenen Spezies in real existierenden Ökosystemen, die einer sich intensivierenden Flächennutzung unterliegen. Über zwei Vegetationsperioden hinweg haben wir verschiedene Charakteristika der Beziehungen von Pflanzen und den sie besuchenden Insekten entlang eines Landnutzungsgradienten im Grünland untersucht. Die Studie wurde innerhalb des Großprojektes der Biodiversitäts-Exploratorien durchgeführt, die jeweils 50 experimentelle Grünlandflächen in Nordost-, Zentral- und Südwestdeutschland (Schorfheide-Chorin, Hainich-Dün, Schwäbische Alb) umfassen. Diese Grünlandflächen repräsentieren Nutzungstypen, die von naturnahen, geschützten Flächen bis hin zu intensiv gedüngten, häufig gemähten oder intensiv beweideten Flächen reichen. Ein Vergleich zwischen intensiv und extensiv genutzten Wiesen ergab, dass die Abundanz von Pflanzen, Bienen und Schmetterlingen auf extensiv genutzten Wiesen signifikant höher war als auf intensiv genutzten. Bezüglich der Diversität ließ sich ein negativer Einfluss höherer Landnutzungsintensität dagegen nur für Schmetterlinge nachweisen (Kapitel 2). Dennoch zeigte eine Analyse der Artenzusammensetzung von Pflanzen und Blütenbesuchern erhebliche Unterschiede zwischen den Nutzungstypen auf. Die Artüberschneidung betrug lediglich 43 % bei Pflanzen und 42 % bei Blütenbesuchern. Ein klarer Hinweis darauf, dass die Untersuchung von Biodiversität und Abundanz alleine nicht ausreicht, um eine biotische Homogenisierung und damit einen Schwund der funktionalen Diversität nachzuweisen. Außerdem hatte die mit der Landnutzungsintensivierung einhergehende Ressourcen-Verknappung stärkere Auswirkungen auf die Reaktion spezialisierter Pollinatoren-Gruppen, als auf die Reaktion solcher, die als nicht oder kaum spezialisiert angesehen werden können. Daher wollten wir herausfinden, ob sich der zu beobachtende parallele Rückgang von Pflanzen und Pollinatoren durch eine wechselseitige Spezialisierung erklären lässt. Wir untersuchten dazu 162 auf 119 Wiesen und Weiden unterschiedlicher Nutzungsintensität aufgenommene Pflanzen-Pollinatoren-Netzwerke in Hinblick auf ihre Stabilität. Das durch die Landnutzung bestimmte Schicksal einer Pflanzenart und des sie besuchenden Bestäubers waren eng miteinander verknüpft. Weiterhin hatte die Intensivierung der Landnutzung einen überproportionalen Einfluss auf die Abundanz spezialisierter Bestäuberarten. Die Abundanz spezialisierter Pflanzenarten nahm entlang des Landnutzungsgradienten nicht überproportional ab (Kapitel 3). Die Intensivierung der Landnutzung scheint zu einem Rückgang der Pflanzendiversität zu führen, der wiederum zu einem ressourcenbedingten Rückgang der Bestäuberdiversität führt. Die durchschnittliche Reaktion der Pollinatoren auf die Landnutzung hat zwar auch einen Einfluss auf die Abundanz der von Ihnen besuchten Pflanzen, jedoch ist dieser Effekt weniger stark ausgeprägt. Netzwerkanalysen stellen somit ein geeignetes Werkzeug zur Charakterisierung mutualistischer Beziehungen innerhalb von Artengemeinschaften dar. Sie können zur Vorhersage der Reaktion einer Artengemeinschaft auf Störung sowie der durch Artenverlust möglicherweise resultierenden Konsequenzen herangezogen werden. Um herauszufinden, welche Aspekte der Landnutzung die Pflanzen-Pollinatoren-Beziehungen am stärksten beeinträchtigen, haben wir die Auswirkungen der Düngung, der Mahd und der Beweidung isoliert analysiert (Kapitel 4). Die Ergebnisse zeigten, dass sich die drei Komponenten in ihrem Einfluss auf den Artenreichtum und die Abundanz von Pflanzen sowie Pollinatoren zwischen den Exploratorien stark unterschieden. Während sowohl ein Anstieg der Düngeintensität als auch der Mahdhäufigkeit in zwei von drei Untersuchungsregionen mit einem Rückgang der Artenzahl bei den Pflanzen verbunden war, zeigten sich bei Artenreichtum, Abundanz und Komposition der Pollinatoren sowohl zwischen den Regionen als auch zwischen taxonomisch verschiedenen Pollinatorengruppen sehr unterschiedliche Trends. Daher zeigen die Ergebnisse, dass es nicht ohne weiteres möglich ist, Schlussfolgerungen und Management-Empfehlungen von einer Region auf andere zu übertragen. Gleichwohl konnten wir auch hier zeigen, dass über alle Exploratorien hinweg das Schicksal der Pollinatoren durch die Reaktion der von ihnen besuchten Pflanzen auf die Landnutzungsintensität bestimmt wurde und umgekehrt (Kapitel 4). Spezialisierte Pollinatoren wie beispielsweise oligolektische Bienen (Bienen, die nur den Pollen einer einzigen Pflanzenfamilie oder gar einer einzigen Pflanzenart sammeln) gelten häufig als anfälliger gegenüber äußeren Beeinträchtigungen und somit auch gegenüber Veränderungen im Ökosystem. Dies wird als Preis für die Spezialisierung angesehen – eine Hypothese, die durch meine Ergebnisse gestützt wird (Kapitel 3 und 4). Man geht davon aus, dass der Nutzen der Spezialisierung ihre Nachteile überwiegt. Bezogen auf Pollinatoren galt bislang, dass die Vorteile der Spezialisierung aus einer effizienteren Nahrungsaufnahme an den besuchten Pflanzen heraus resultieren. Dazu zählt neben zahlreichen weiteren Aspekten die Spezialisierung auf besonders nährstoffreichen Pollen. Wir haben deshalb den Pollen von 142 Pflanzenarten gesammelt und die Zusammensetzung seiner Aminosäuren qualitativ analysiert. Die Zusammensetzung der Aminosäuren variierte stark zwischen den verschiedenen Pflanzenarten – nur bei taxonomisch verwandten Spezies waren große Ähnlichkeiten nachzuweisen. Überraschenderweise erwies sich die Konzentration sowohl freier als auch protein-gebundener Aminosäuren – auch die der essentiellen – bei den Pollen liefernden Pflanzen, die von oligolektischen Bienen besucht werden, als deutlich niedriger, als bei anderen Pflanzen (Kapitel 5). Des Weiteren wich die Zusammensetzung der Aminosäuren der Pollen bei den von oligolektischen Bienen besuchten Pflanzen stärker von der für Honigbienen optimalen Zusammensetzung essentieller Aminosäuren ab, als bei anderen Pflanzen. Das legt die Annahme nahe, dass Konkurrenzvermeidung oder anders gesagt der kompetitive Vorteil in Bezug auf die Pollenquantität dazu geführt hat, dass sich oligolektische Bienen auf Pflanzen spezialisiert haben, die Defizite in der Zusammensetzung ihrer Pollen-Aminosäuren aufweisen. Dieser Hypothese muss noch genauer nachgegangen werden. Die Ergebnisse, die ich in dieser Dissertation präsentiere, werfen ein neues Licht auf die Interaktionsmuster zwischen Pflanzen und Pollinatoren und die daraus resultierenden Konsequenzen. Konträr zur derzeit vorherrschenden Meinung zeigen wir auf, dass die Interaktionen zwischen Pflanzen und Pollinatoren ein hoch spezialisiertes System bilden, in dem die Diversität von Pflanzen und Pollinatoren stark voneinander abhängt.German
Place of Publication: Darmstadt
Collation: 165 Seiten
Uncontrolled Keywords: Pollinators, bees, land use, biodiversity, pollination, plants, plant-animal interaction networks
Alternative keywords:
Alternative keywordsLanguage
Pollinatoren, Bienen, Landnutzung, Biodiversität, Bestäubung, Pflanzen, Tier-Pflanze NetzwerkeEnglish
Classification DDC: 500 Naturwissenschaften und Mathematik > 570 Biowissenschaften, Biologie
500 Naturwissenschaften und Mathematik > 580 Pflanzen (Botanik)
500 Naturwissenschaften und Mathematik > 590 Tiere (Zoologie)
Divisions: 10 Department of Biology > Synthetic Ecological Networks
Date Deposited: 27 May 2016 07:28
Last Modified: 27 May 2016 07:28
URN: urn:nbn:de:tuda-tuprints-54583
Referees: Blüthgen, Prof. Nico and Jürgens, Prof. Andreas
Refereed: 29 April 2016
URI: http://tuprints.ulb.tu-darmstadt.de/id/eprint/5458
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